Người Arawak từ Nam Mỹ đến định cư tại Quần đảo Virgin vào khoảng năm 100 TCN.[5] Đến thế kỷ 15, người Arawak bị người Carib thay thế, dân tộc này đến từ dãy đảo Tiểu Antilles.

Người châu Âu đầu tiên trông thấy Quần đảo Virgin là Cristoforo Colombo vào năm 1493 trong hành trình thứ nhì của ông đến châu Mỹ. Colombo đặt cho quần đảo tên gọi kỳ lạ Santa Ursula y las Once Mil Vírgenes (Thánh Ursula và 11.000 trinh nữ của bà), giản xưng là Las Vírgenes (các trinh nữ), theo truyền thuyết về Thánh Ursula.

Đầu thế kỷ 16, Đế quốc Tây Ban Nha tuyên bố chủ quyền đối với quần đảo dựa theo sự nguyên tắc khám phá, song chưa từng tiến hành định cư tại quần đảo, và những năm sau đó người Anh, Hà Lan, Pháp, Tây Ban Nha và Đan Mạch tranh đoạt kiểm soát khu vực, và khu vực này trở thành sào huyệt hải tặc nổi tiếng. Không có ghi chép về dân cư da đỏ bản địa tại Quần đảo Virgin thuộc Anh trong giai đoạn này, song cư dân bản địa trên đảo Saint Croix lân cận bị tàn sát.

Người Hà Lan thiết lập một khu định cư thường xuyên trên đảo Tortola vào năm 1648. Năm 1672, người Anh chiếm Tortola từ người Hà Lan, và thôn tính các đảo Anegada và Virgin Gorda vào năm 1680. Trong giai đoạn 1672–1733, người Đan Mạch giành quyền kiểm soát các đảo lân cận là Saint Thomas, Saint John và Saint Croix, mà sau này trở thành Quần đảo Virgin thuộc Mỹ.

Các đảo thuộc Anh được cân nhắc chủ yếu do là một thuộc địa chiến lược, song việc trồng trọt bắt đầu khi điều kiện kinh tế đặc biệt thuận lợi. Người Anh đưa mía đến lãnh thổ, nó trở thành cây trồng chính và là nguồn ngoại thương, nô lệ được đưa đến từ châu Phi để làm việc trong các đồn điền mía. Các hòn đảo trở nên thịnh vượng về kinh tế cho đến giữa thế kỷ 19, khi chế độ nô lệ bị bãi bỏ tại Lãnh thổ và xảy ra một loạt cơn bão thảm khốc, cũng như sự phát triển của cây củ cải đường tại châu Âu và Hoa Kỳ làm suy giảm đáng kể sản lượng mía và kéo theo một giai đoạn suy giảm kinh tế.

Quần đảo Virgin thuộc Anh từng được quản lý như bộ phận của Quần đảo Leeward thuộc Anh hoặc với St. Kitts và Nevis, một quản trị viên đại diện cho chính phủ Anh tại Quần đảo. Quần đảo được trao vị thế một thuộc địa riêng biệt vào năm 1960 và được quyền tự trị vào năm 1967. Kể từ thập niên 1960, Quần đảo đa dạng hóa kinh tế từ dựa trên nông nghiệp trong quá khứ hướng đến du lịch và tài chính, trở thành một trong các khu vực thịnh vượng nhất tại Caribe.